Храмът „Св. Йоан Рилски“ на Софийската духовна семинария е осветен на 26 октомври 1904 г. (Димитровден) от синодалните архиереи начело с Варненския и Преславски митрополит Симеон в присъствието на ректора, преподавателите, семинаристите и множество богомолци. Той е неотделима част от Семинарията и духовен център на нейния живот. След преместването на училището край Черепиш през 1950 г. храмът продължава своя богослужебен живот като енорийски, а със завръщането на Семинарията в София през 1990 г. отново посреща нейните възпитаници за обща молитва и богослужение. Семинаристите участват в ежедневните и празничните богослужения, усъвършенстват уменията си по църковнославянско четене и източноцърковно пеене и усвояват богослужебния ред под ръководството на духовниците и преподавателите.
В периода 2019–2026 година в храм „Св. Йоан Рилски“ на Софийската духовна семинария е осъществено мащабно обновление, започнато при ректорството на Пахомий, днес Видински митрополит, и завършено при Знеполския епископ Мелетий. Ремонтните дейности включват цялостен ремонт на покрива и полагане на нов мраморен под. Реставрирани са иконостасът с неговите автентични дърворезба и икони, амвонът и архиерейският трон, като е съхранено историческото художествено наследство на храма. Цялостна реставраация на всички съществуващи фрески (над 500 квадратни метра стари стенописи). Изографисване на приблизитално 500 квадратни метра нови фрески в мозаечен стил. Благоукрасяването е допълнено с нови полиелеи и хоро в светогорски стил, както и нови стасидии, а завършването на цялостното дело е отбелязано с тържествен чин на обновление на 17 май 2026 година.
Храм „Св. Йоан Рилски“ е проектиран от австрийския архитект Фридрих Грюнангер, автор и на основните сгради на семинарския комплекс. В архитектурния му облик са вплетени елементи от българското възрожденско църковно строителство. Църквата е еднокорабна, с кръстокуполна композиция и камбанария, издигната над притвора. Още през 1903 г. са завършени иконите за царския ред на първоначалния иконостас, рисувани от Иван Мърквичка и Антон Митов.
Старите стенописи са изпълнени през 1966–1969 г. с благословението на Българския патриарх Кирил. В по-голямата си част те са започнати от проф. Николай Ростовцев и довършени от неговия екип. Тогавашната стенописна украса обхваща стените в олтара, купола и част от подкуполното пространство. Отличителна особеност на тази живопис е начинът на изписване, който наподобява мозаечна структура.
Председател на храм “Св. Йоан Рилски” е + Знеполски еписко Мелетий